Pada awal berdirinya Dinas Pendidikan Kota Jayapura terjadi bersamaan  dengan  munculnya Era Otonomi  daerah  sebagai  respon  terhadap proses  reformasi  yang  terjadi  pada  sistem pemerintahan  Negara  Kesatuan Republik Indonesia (NKRI), yang berubah dari sistem pemerintahan yang sentra listrik ke pemerintahan daerah dan UU No. 25 Tahun 1999 tentang perimbangan keuangan antara pemerintahan pusat dan daerah.

Berdasarkan UU No. 22 Tahun 1999 Pasal  11 bidang pendidikan dan kebudayaan merupakan salah satu bidang pemerintahan yang wajib dilaksanakan oleh daerah kabupaten dan daerah kota, nemun berdasarkan pasal 9 ayat 2, kewajiban tersebut tidak atau belum dapat dilaksanakan daerah kabupaten dan daerah kota.

Oleh karena itu berdasarkan UU No. 22 Tahun 1999 Pasal 60, 61, dan 62 maka Tahun 2001 Pemerintah Kota Jayapura membentuk perangkat daerah yang disebut Dinas Pendidikan dan Pengajaran, sebagai unsur pelaksana Pemerintah Provinsi  Papua  dalam  bidang  pendidikan. Dinas Pendidikan dan Pengajaran  dipimpin  oleh  seorang kepala dinas pendidikan yang diangkat oleh Walikota Jayapura. Kepala Dinas Pendidikandan Pengajaran  bertanggung jawab kepada Walikota melalui Sekretaris Daerah.

Pendidikan  adalah  pilar  penting  dalam  pembangunan  sebuah  daerah, karena salah satu  parameter untuk  mengukur  kemajuan  sebuah  negara adalah pendidikan, dengan pendidikan di harapkan akan melahirkan manusia yang berkualitas dan berperadaban, di sini peran pemerintah sangat signifikan untuk merubah wajah pendidikan. Mengingat sangat pentingnya peranan pendidikan maka pemerintah mendirikan instansi Dinas Pendidikan dan Pengajaran di setiap daerah yang pengelolaannya dibawah kewenangan pemerintah daerah masing-masing.

Sebelum di berlakukannya otonomi daerah, Dinas Pendidikan dan Pengajaran Kota Jayapura Papua, secara administrasi masih bersifat vertikal dengan nama Kantor Wilayah Departemen Pendidikan Nasional Republik Indonesia. Namun seiring dengan perkembangan sesuai tuntutan reformasi maka berdasarkan Undang- Undang No 22 Tahun 1999 tentang pemerintah daerah, menuntut adanya beberapa perubahan baru dan penyesuaian serta pengelolaan daerah otonom, salah satunya dengan adanya peraturan pemerintah Nomor 25 Tahun 2000 tentang kewenangan pemerintah  dan kewenangan  Provinsi  sebagai  daerah  otonom  serta  peraturan daerah Provinsi Papua No  15 Tahun  2000  Tanggal  12  Desember  2000 tentang daerah Dinas Kota Jayapura kemudian di sesuaikan kembali dengan ditetapkan dengan keputusan Gubernur Papua Nomor 39 Tahun 2001 tentang tugas pokok dan fungsi serta rincian tugas dan unit Dinas Pendidikan Provinsi Papua.

Dinas Pendidikan dan Pengajaran Kota Jayapura (Dinas P&P) adalah sebuah instansi yang berada di bawah kewenangan pemerintah Kota Jayapura (PEMKOT) serta dibawah oleh Kementrian Pendidikan Nasional. Dinas P&P bertugas untuk merumuskan kebijaksanaan operasional dibidang pendidikan dan melaksanakan sebagian kewenangan yang berhubungan dengan Dunia Pendidikan di wilayah Kota Jayapura, Kemudian pada Tahun 2010 diganti namanya menjadi Dinas Pendidikan dan 2017 menjadi Dinas Pendidikan dan Kebudayaan.